Založil ho v roku 1334 Zenový kňaz Tengan Ekó, ktorý bol žiakom kňaza Mugaku Sogena, ktorý v Kamakure založil Engaku-dži, 2. Zenový chrám, o ktorom som už na tejto stránke písala. Časy založenia chrámu boli v Japonsku pohnuté. Kamakurský šógunát bol čerstvo porazený v roku 1333 a prvý šógun z rodu Ašikaga, Takaudži, si ustanovil svoju vládu v Kyote.
Tento chrám sa stal rodinným chrámom klanu Ašikaga a taktiež klanu Uesugi. V roku 1439, potom, čo šógun Yošinori napadol Kamakuru, aby obnovil svoju moc na východe, sa chrám stal dejiskom rodinnej drámy. Ašikaga Močiudži a jeho syn Jošihisa boli nútení sa zabiť, aby predišli zajatiu. Jošihisa mal iba 13 rokov a za miesto svojej rituálnej samovraždy si zvolil Hókoku-ji. Rozpáral sám seba, čo je známe ako seppuku alebo harakiri.
Žiadne z pôvodných budov sa nezachovali, nakoľko boli zničené vo Veľkom zemetrasení v oblasti Kantó v roku 1923, ale kamenné lanterny, náhrobné kamene gorintó a yagury – jaskynné hrobky sú pôvodné.
Japonský výraz pre bambus je take, a keďže na pôde chrámu rastie vyše dvoch tisíc Mósó bambusov, chrám sa nazýva aj Take-dera, teda Bambusový chrám.